여러 성장통을 겪으며 새로운 스파이더맨이 된 마일스 모랄레스. 그 앞에 다른 평행세계의 스파이더우먼 그웬이 다시 나타난다. 모든 차원의 멀티버스 속 스파이더맨들을 만나게 되지만, 질서에 대한 신념이 부딪히며 예상치 못한 균열이 생기는데… 상상 그 이상을 넘어서는 멀티버스의 세계가 열린다!

평범한 10대 마일스 모랄레스는 우연히 방사능 거미에 물려 스파이더맨 능력을 가지게 된다. 혼란스러워하던 마일스는 악당과 싸우고 있는 피터 파커를 마주치게 되고 피터 파커는 마일스가 자신과 같은 능력을 가지고 있음을 직감한다. 여러 개의 평행세계가 존재한다는 것을 알게 된 마일스와 피터 파커는 이후 스파이더우먼 스파이더 그웬, 스파이더맨 누아르, 스파이더햄 등 평행세계 속 공존하는 모든 스파이더맨들을 만나게 되는데... 하나의 유니버스에서 만나 팀을 결성한 스파이더맨들은 과연 세계를 구할 수 있을까?